1922年2月一组200人的反对条约的爱尔兰共和军的成员占领了都柏林的爱尔兰最高法院以挑战临时政府。科林斯本打算不惜一切代价以避免内战，因此直到1922年6月在英国人的压力下才发起进攻。1922年6月22日，退休的英国将军在亨利.威尔森伦敦的贝尔塔莱雅区被两名爱尔兰共和军成员枪杀。当时认为爱尔兰共和军中反对条约的人应该为此负责，温斯顿·丘吉尔告诉科林斯说除非他立刻进攻最高法院，否则他会让英国军队来做。

　　柯林斯的葬礼

　　实际上，现在已经证实是科林斯本人下令杀死威尔森以报复他参与攻击北爱尔兰的罗马天主教。乔·多兰是科林斯在独立战争期间的暗杀团的成员，1922年时在自由邦军队中任上尉。他于1955年披露了此事。他还说科林斯曾命令他设法在两名枪手被执行死刑之前解救他们。无论如何，这件事迫使科林斯采取行动对付最高法院中的人。当他们绑架了一位自由邦军队的将军康奈尔的时候，科林斯更加激怒了，在最后一次劝说他们离开未果以后，他从英国军队借来了两门18磅的火炮，开始轰击堡垒，直到里面的人投降。

　　这件事导致了反对条约的爱尔兰共和军和自由邦的军队在都柏林的内战的爆发。在科林斯的指挥下，自由邦的军队很快就控制了首都。在1922年7月，反对条约的军队占据着南部省份芒斯特还有其它的几个地方。德瓦勒拉和其他反对条约的议员们和反条约的爱尔兰共和军在一起。到了1922年中期，科林斯正式卸下临时政府主席的职务，成为国家军队的总司令。这是一支以亲条约的爱尔兰共和军为核心而成立的正规军队。自由邦军队在英国的支持下在内战中迅速地发展起来。1922年7、8月间科林斯和理查德·穆尔卡希还有EoinO'Duffy决定实施一系列的登陆以夺回芒斯特和西部地区。作为这次行动的一部分，科林斯拒绝了同僚们的建议，也忍受着胃痛和沮丧，前往他的老家科克。据说科林斯告诉他的战友们说“他们不会在我自己的国家向我开枪。” 1922年8月22日，在途中一个叫做BéalnamBláth小村庄，他遭遇伏击而遇害，伏击仅持续了20分钟，他是这次行动中唯一一位阵亡的。他可能有些轻敌了，他命令他的卫队停下来回击，而不是像当时和他在一起的EmmetDalton所希望的那样留在他的防弹汽车里继续向前开到一个安全的地方。科林斯死的时候年仅31岁。关于是谁射出了致命的一枪并没有一致的意见，甚至连暗杀者的身份也存在争议。一些书暗示杀手是丹尼斯·奥尼尔(”Sonny”)，他是一名前英国军队的神枪手，于1950年去世。科林斯的人震惊于他们的传奇的“大家伙”所发生的事情，将他的遗体运去了科克郡，从那里乘船去都柏林。他的遗体在Rotunda停放了三天，有上万人前来悼念并向他致以敬意。